前橋への伝道は1875(明治8)年に始まり、3年後にはマトフエイ丹波を中心にした士族によって教会が設立された。翌年にはニコライ大主教によって深澤雄象をはじめとした旧藩士と、その当時盛んであった製糸工場で働く者たちに洗礼が施された。1878(明治11)年に建立された降誕聖堂のイコノスタスのイコンはイリナ山下りんによるものであったが、1945(昭和20)年の戦災で焼失した。　

1972(昭和47)年11月19日、2代目となる「日本の亜使徒大主教聖ニコライ聖堂」が信徒の努力によって再建され、フェオドシイ永島府主教座下によって成聖式が行われた。この聖堂は日本の正教会が自治教会の祝福を受けて最初に建てられた聖堂であることから、日本の亜使徒大主教聖ニコライを記憶したイコノスタスが作製され、日本で唯一、亜使徒大主教聖ニコライ聖堂と命名された由緒ある聖堂である。

1985(昭和60)年には当時のフェオドシイ永島府主教座下を招いて前橋開教百年を祝った。

2015(平成27)年、3代目となる「日本の亜使徒大主教聖ニコライ聖堂(2代目)」が完成。11月3日にダニイル府主教座下、大主教セラフィム座下により、盛大に成聖式が行われた。イコノスタスは1972(昭和47)年の聖堂建設の際にロシアの至聖三者セルギイ大修道院で作製されたものを移設。新聖堂建設に合わせて塗装の直しが施された。輝きを取り戻したイコノスタスは見る者を圧倒する輝きを放っている。